《阿凡达：水之道》结局数周后，杰克·萨利（萨姆·沃辛顿 饰）与奈蒂莉（佐伊·索尔达娜 饰）一家仍深陷长子奈特亚姆战死的悲痛。奈蒂莉对人类产生强烈憎恨，杰克则试图将养子蜘蛛（杰克·尚皮永 饰）送回人类族群以保护他。全家陪同蜘蛛踏上旅程，途中遭遇"风之商人"特拉利姆族——这个崇尚和平的空中游牧民族乘坐浮空生物飞船穿梭于各部落间。然而旅程被"灰烬族"芒克万部落伏击，这个因火山摧毁家园而抛弃大地之母爱娃信仰、崇尚暴力与复仇的纳美人极端派系，在女祭司瓦朗（奥娜·卓别林 饰）率领下焚烧船只、屠杀幸存者，萨利一家就此失散。与此同时，RDA舰队正在集结，夸里奇上校（史蒂芬·朗 饰）与瓦朗结盟，潘多拉星球陷入纳美人内战与人类入侵的双重战火。
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